התמות תמיד היו חיוניות לעשייה הקולנועית של ג'יימס פולי. המורכבויות של סרטיו משכו אליהם את מיטב השחקנים המבריקים, מג'ין הקמן ואל פאצ'ינו עד שון פן וקווין ספייסי.
סרט הבכורה שלו, מותחן הנעורים "חסרת מעצורים" בכיכובם של איידן קווין ודריל האנה, ביסס את יכולתו המיוחדת לשלב מתח עם דמויות מורכבות. לאחר מכן ביים את הסרט אהוד הביקורת "בטווח קצר" (1985), בכיכובם של שון פן, כריסטופר ווקן, כריסטופר פן ומרי סטיוארט מאסטרסון.
עם חילוף מהלכים נוסף, ביים פולי את מאדונה בתפקידה הראשי הראשון בקומדיה "מי הנערה הזאת?" (1987), לפני שצלל אל העולם האפל של ג'ים תומפסון בסרט המוערך After Dark, My Sweet, בכיכובם של ג'ייסון פטריק, רייצ'ל וורד וברוס דרן. פולי ביים גם את "גלנגארי גלן רוס" (1993), גירסה קולנועית לאגדת הקאוס המוסרי של דייויד מאמט, שכללה קסט כוכבי ענק כמו ג'ק למון, אל פאצ'ינו, וקווין ספייסי.
סרטים נוספים בבימויו של פולי כוללים את "רבע דולר" (1995), "פחד" (1996), "התא" (1996), ו"The Corrupter" (1999). פעמיים במהלך הקריירה שלו, בחר פולי להתרחק מהקולנוע לזמן קט ולהתנסות בהפקות טלוויזיה וירטואוזיות. הוא לקח חלק בבימוי הסדרה "טווין פיקס" של דיוויד לינץ' ובסדרת הטלוויזיה "Gun של רוברט אלטמן.
