למדה ציור באוניברסיטת ייל, עברה לניו יורק והציגה בשתיים מהגלריות בעיר. החלה בקריירה קצרה של משחק והופיעה ב"בנוגע להנרי" לצדו של הריסון פורד, "גברת פארקר והחוג המרושע" לצדה של ג'ניפר ג'ייסון לי ו "משחק למבוגרים בלבד" לצדו של קווין ספייסי.
מילר מצאה שהיא חשה נוח יותר כמשקיפה מאשר כשחקנית ועברה לתחום הבימוי. ב-1991 היא כתבה וביימה סרט קצר בשם Florence והוזמנה על ידי תאטרון האנסמבל של סינסנטי לביים גרסה חדשה למחזה של אביה (ארתור מילר) מ-1964 After the Fall.
ב-1995 מילר כתבה וביימה את הסרט הראשון שלה באורך מלא "אנג'לה" שזכה בשני פרסים בפסטיבל סאנדנס. Personal Velocity מבוסס על ספר סיפורים קצרים של מילר בעל אותו שם (יצא לאור ב-2001) והוא סרטה השני באורך מלא.
