את הקריירה המוזיקלית שלו התחיל דווקא בסרט "לילה של יום מפרך" (64) בכיכובה של להקת "החיפושיות". בסרט, היה קולינס חלק מהקהל הצורח של המעריצים שרודפים אחרי הלהקה בהופעתה בניו יורק. תוך כמה שנים פיתח את הקריירה שלו כמלחין ומוזיקאי בפני עצמו, כשהקים את להקת "ג"נסיס" יחד עם פיטר גבריאל. הלהקה המצליחה השאירה אותו בשנות ה80 עם תקליטי סולו מצליחים וכמוזיקאי מוערך מאוד. במשך השנים הופיע בסרטים בודדים בתפקידים קטנים ("באסטר", "הוק") והלחין מוזיקה ל"כנגד כל הסיכויים" (84) ושירים ל"באסטר" (88).
